Riesgo espacial y temporal de Caligus rogercresseyi sobre el ecosistema marino de Chile

Abstract

El piojo de mar (Caligus rogercresseyi) es el copépodo parasitario que afecta gravemente la producción de salmónidos en Chile, provocando daños económicos, sanitarios y ambientales en el ecosistema marino. Aunque las pérdidas económicas oscilan en USD$ 650 millones al año y las prevalencias parasitarias superan el 50% de los sitios de cultivo, las consecuencias ambientales se han abordado levemente. El costo ambiental por mantener un adecuado estado sanitario de la carne de salmón en el mercado internacional propone una interacción entre la sanidad animal y la salud ecosistémica. El impacto ambiental del piojo de mar consiste en el derrame de pesticidas en el océano, producto de los tratamientos antiparasitarios por infestaciones recurrentes, afectando colateralmente a copépodos nativos no objetivo de la industria. Debido a que el ciclo biológico de C. rogercresseyi está influenciado por variables ambientales, nuestra hipótesis insinúa que la distribución parasitaria, el uso de antiparasitarios y el impacto en el nivel trófico primario debería estar explicado por la heterogeneidad del ambiente. Los objetivos de este trabajo de tesis son (i) determinar la distribución espacial y temporal de C. rogercresseyi en el sur de Chile, (ii) estimar y comparar los niveles de tratamientos antiparasitarios asociados a la distribución observada y, (iii) comparar las concentraciones de clorofila en sitios con diferentes niveles de tratamientos antiparasitarios. Se obtuvo una base de datos de monitoreo de C. rogercresseyi de la industria de salmón en Chile, correspondiente los años 2012-2016 (cinco años). Se exploró y estandarizó la base de datos para aplicar técnicas estadísticas de modelos lineales, modelos lineales generalizados GLM y modelos aditivos mixtos GAMM para estudiar la distribución espacial y temporal del parásito. Para comparar los niveles de tratamientos se exploró y estandarizó una base de datos gubernamentales para estimar la cantidad de eventos según la organización administrativa de barrios epidemiológicos (polígonos espaciales de la industria del salmón), estimando y comparando niveles de tratamientos con un GLM de distribución negativa binomial. Para comparar las concentraciones de clorofila en sitios con diferentes niveles de tratamientos antiparasitarios se obtuvieron datos satelitales del repositorio NASA-AQUA utilizando sitios control y sitios con niveles bajo, medio y alto de tratamientos antiparasitarios en un modelo GLM con distribución Gamma. La selección y validación de modelos parsimoniosos se basaron en el marco teórico de inferencia multimodelo, usando devianza, pruebas de hipótesis, máxima verosimilitud y el criterio de información (AIC, AICc). Las variables significativas para describir la distribución espacial y temporal de C. rogercresseyi son las relacionadas con el proceso densodependiente (número de peces), el año de monitoreo y las coordenadas geográficas de las granjas en modelos aditivos mixtos GAMM (p < 0.001). Las variables ambientales presentan pobre efecto sobre la distribución de C. rogercresseyi (p ≤ 0.05). Los sitios alrededor a la Isla de Chiloé (42° 24' S, 73° 34' W) presentan abundancias extremas y persistentes en todo el tiempo de análisis, con un pico extremo en el año 2013 y decrecientes para el período 2014-2016. Así también, se evidencian tres niveles de tratamientos antiparasitarios (p < 0.001) en el sur de Chile durante el período de estudio según la organización espacial de barrio epidemiológico: el nivel bajo (valores < 142 eventos), el nivel medio (valores = 142 eventos) y el nivel alto (valores > 142 eventos). Además, las concentraciones de clorofila del sitio con el nivel alto de tratamientos (alrededor de la Isla de Chiloé) presentan valores negativos (p < 0.001) comparado con sitios control y sitios con nivel bajo y medio de tratamientos antiparasitario. Dada la correlación teórica entre las concentraciones de clorofila y los copépodos del lecho marino se evidencia un efecto negativo de los tratamientos antiparasitarios sobre el nivel trófico primario del ecosistema marino de Chile. Según nuestros resultados, la distribución parasitaria de C. rogercresseyi, el uso asociado de tratamientos antiparasitarios y el impacto en el nivel trófico primario estaría influenciada por factores de producción (densidad de salmones) y factores desconocidos (resistencia antiparasitaria), rechazando la hipótesis de heterogeneidad ambiental y sugiriendo que los factores antropogénicos alteran la dinámica parasitaria en el sur de Chile. Es necesario incrementar los esfuerzos de investigación dirigido a la identificación de factores antropogénicos (el rol de los veterinarios en tratamientos parciales y rotación de fármacos) que influyen la distribución espacial y temporal de C. rogercresseyi, debido a que este sistema de producción animal modifica esta dinámica parasitaria a gran escala, con efectos negativos en la biodiversidad marina y ambiental del sur de Chile. Dada la relevancia del ser humano en el fenómeno estudiado se discuten aspectos relevantes del manejo integrado de plagas para la reducción de desechos de pesticidas en el ambiente marino.

The sea lice (Caligus rogercresseyi) is a copepod parasitic that seriously affects the salmonids production in Chile, causing economic, health, and environmental costs on the marine ecosystem. Although economic losses range from USD 650 million per year and parasitic prevalences exceed 50% of growing sites, the environmental consequences have been slightly addressed. The environmental cost of maintaining an adequate health status of salmon meat in the international market proposes an interaction between animal health and ecosystem health. The environmental impact of sea lice consists of the pesticide spillage into the ocean by antiparasitic treatments due to recurrent infestations, collaterally affecting native copepods that are non-target by the industry. Since C. rogercresseyi biological cycle is influenced by environmental variables, our hypothesis suggests that the parasitic distribution, the use of antiparasitic and the impact on the primary trophic level should be explained by the environment heterogeneity. The aims of this thesis are (i) to determine the spatial and temporal distribution of C. rogercresseyi in southern Chile, (ii) to estimate and compare the levels of antiparasitic treatments associated with the observed distribution and, (iii) to compare the chlorophyll concentrations in sites with different levels of antiparasitic treatments. A C. rogercresseyi monitoring database was obtained from the salmon industry in Chile, corresponding to the years 2012-2016 (five years). To study the spatial and temporal distribution of the parasite, the database was explored and standardized to apply statistical techniques of linear models, generalized linear models, and mixed additive models. To compare treatment levels, a government database was explored and standardized to estimate the number of events according to the administrative organization of epidemiological neighborhoods (spatial polygons), estimating and comparing treatment levels in a generalized linear model using a negative binomial distribution. To compare chlorophyll concentrations in sites with different levels of antiparasitic treatments, satellite data were obtained from the NASA-AQUA repository using control and sites with low, medium, and high levels of antiparasitic treatments in a generalized linear model using a gamma distribution. The selection and validation of parsimonious models were based on the multimodel inference theoretical framework, using deviance, hypothesis tests, maximum likelihood, and the information criterion (AIC, AICc). The significant variables to describe the spatial and temporal distribution of C. rogercresseyi are those related to the densitydependent process (number of fish), the year of monitoring, and the geographic coordinates of the farms in mixed additive models (p <0.001). The environmental variables present a poor effect on the C. rogercresseyi distribution (p ≤ 0.05). The sites around Chiloé Island (42 ° 24 'S, 73 ° 34' W) present extreme and persistent abundances throughout the analysis time, with an extreme peak in 2013 and decreasing for the 2014-2016 period. Likewise, there are three levels of antiparasitic treatments (p <0.001) in southern Chile during the study period according to the spatial organization of the epidemiological neighborhood: low-level (values <142 events), the medium-level (values = 142 events), and the high-level (values> 142 events). Furthermore, the high level of treatment sites (around Chiloé Island) present negative chlorophyll concentrations values (p <0.001) compared to control sites and sites with low and medium levels of antiparasitic treatments. Given the theoretical correlation between chlorophyll concentrations and copepods on the seabed, a negative effect of antiparasitic treatments is evidenced on the primary trophic level of the Chilean marine ecosystem. According to our results, the C. rogercresseyi parasitic distribution, the associated use of antiparasitic, and the impact on the primary trophic level would be influenced by production factors (salmon density) and unknown factors (e.g. antiparasitic resistance), rejecting the hypothesis of environmental heterogeneity, and suggesting that anthropogenic factors control the parasitic dynamics in southern Chile. It is necessary to increase research efforts focus on the identification of the anthropogenic factors (the role of veterinarians in partial treatments and drug rotation) that influence the spatial and temporal distribution of C. rogercresseyi, because this animal production system modifies this large-scale parasitic dynamics, with negative effects on the marine and environmental biodiversity of southern Chile. Due to human being relevance in the studied phenomenon, relevant aspects of integrated pest management are discussed for pesticide wastes reduction in the marine environment.