Tese
Hemosporídeos parasitos (Haemosporida: Apicomplexa) em aves de rapina neotropicais: diversidade, abordagem integrativa e conservação
Autor
Barino, Glauber Thiago Martins
Institución
Resumen
Birds of prey, a group formed by the orders Accipitriformes, Falconiformes,
Cathartiformes and Strigiformes, have similar morphological and behavioral patterns, being
mainly top predators of the food chain. Birds coming from free living are often parasitized by
haemosporidians, hemoprotozoa of the order Haemosporida, however, parasitological studies
involving the species of birds of prey of the Neotropics are still scarce. Therefore, the aim of
the present study was to know which birds of prey arrived at Wildlife Rehabilitations Centers
(CETAS) of Brazil, as well as to investigate the diversity of haemosporidians that infect
Neotropical raptors, through an integrative approach that uses morphological, molecular,
ecological, phylogenetic, and computational species delimitation analyses, aiming at the
conservation of the Brazilian avian fauna. During the years 2004 to 2019, the CETAS of
Brazil received 67 species of birds of prey, being 33 of the order Accipitriformes, 17 of
Strigiformes, 13 of Falconiformes and four of Cathartiformes. In the MalAvi genetic database
were reported 265 sequences of the mitochondrial cyt b gene in 16 of these species of birds of
prey, being 218 sequences occurring exclusively in the orders of this group, and 170 unique
lineages from a single one of these orders of birds of prey, indicating a possible specificity by
the parasitic avian order. In addition to the data obtained by this analysis, blood samples were
collected from 155 birds of prey of 23 different species that were received at the CETAS Juiz
de Fora. The samples were submitted to hemoparasite research through the evaluation of
blood smear and nested-PCR for identification of haemosporidian species. The average
prevalence of infection was 58.7% (Strigiformes - 63.75%; Falconiformes - 60.61%;
Cathartiformes - 50%; Accipitriformes - 46.15%), being registered for the first time the
infection of Strix virgata and Bubo virginianus by Plasmodium nucleophilum; of Pulsatrix
koeniswaldiana, Asio clamator and Megascops choliba by Haemoproteus macrovacuolatus;
and of Athene cunicularia, Glaucidium brasilianum and Pulsatrix koeniswaldiana by
Haemoproteus syrnii. We also obtained 20 sequences of the cyt b gene, eight of them new
deposits in the genetic databases. No significant differences or correlations were found
between infection prevalence with bird age, season (rainy or dry) and meteorological factors
(temperature and precipitation). This study also provides the morphological, morphometric
and molecular characterization of Haemorporteus syrnii in owls, and demonstrates that the
sequences found of this parasite are grouped in two independent clades well supported, with
considerable intra-specific variation and with small morphological and morphometric
differences within the population studied, suggesting the existence of potential cryptic
species. The histopathological analysis of the owls revealed that the lungs and the skeletal
muscle are sites of exo-erythrocytic stages of H. syrnii. The algorithms of computational
delimitation of species, a recent tool used in the Haemosporida order, indicated that there is a
cryptic diversity of these species occurring in birds of prey, and that despite the need for
further studies with these new tools, already demonstrate that there should be a care in the
management and reintroduction of infected birds. Studies related to the parasitism of birds of
prey by haemosporidians are essential for the development of avian conservation strategies,
mainly knowing that a great part of the birds received in the CETAS are reintroduced into the
wild. An integrative approach with different methodologies as developed in this study can
help in the identification of haemosporidian species, in the understanding of their possible
deleterious effects on birds of prey and in the decision making regarding the management of
captive birds. As aves de rapina, grupo artificial formado pelas ordens Accipitriformes,
Falconiformes, Cathartiformes e Strigiformes, apresentam características morfológicas e
comportamentais semelhantes, sendo principalmente predadoras de topo de cadeia alimentar.
As aves provenientes de vida livre frequentemente são parasitadas por hemosporídeos,
hemoprotozoários da ordem Haemosporida, porém, estudos parasitológicos envolvendo as
aves de rapina dos neotrópicos ainda são escassos. Diante disso, o objetivo do presente estudo
foi conhecer quais espécies de aves de rapina chegaram em Centros de Triagem de Animais
Silvestres (CETAS) do Brasil, além de investigar a diversidade de hemosporídeos que
infectam aves de rapina neotropicais, por meio de uma abordagem integrativa que utiliza
análises morfológicas, moleculares, ecológicas, filogenéticas e de delimitação computacional
de espécies, com vistas à conservação da avifauna brasileira. Durante os anos de 2004 a 2019,
os CETAS do Brasil receberam 67 espécies diferentes de aves de rapina, sendo 33 da ordem
Accipitriformes, 17 da Strigiformes, 13 da Falconiformes e quatro da Cathartiformes. No
banco de dados genéticos MalAvi foram relatadas 265 linhagens do gene mitocondrial cyt b
em 16 dessas espécies de aves de rapina, sendo 218 linhagens ocorrendo exclusivamente nas
quatro ordens desse grupo, e 170 linhagens exclusivas de uma única dessas ordens de aves de
rapina, indicando uma possível especificidade pela ordem aviária parasitada. Além dos dados
obtidos por essa análise, foram coletadas amostras sanguíneas de 155 aves de rapina de 23
espécies diferentes que foram recebidas no CETAS Juiz de Fora. As amostras foram
submetidas a pesquisa de hemoparasitos por meio da avaliação de esfregaços sanguíneos e
nested-PCR para identificação de espécies de hemosporídeos. A prevalência média da
infecção foi de 58.7% (Strigiformes - 63.75%; Falconiformes - 60.61%; Cathartiformes -
50%; Accipitriformes - 46.15%), sendo registrada pela primeira vez a infecção das espécies
Strix virgata e Bubo virginianus por Plasmodium nucleophilum; de Pulsatrix koeniswaldiana,
Asio clamator e Megascops choliba por Haemoproteus macrovacuolatus; e de Athene
cunicularia, Glaucidium brasilianum e Pulsatrix koeniswaldiana por Haemoproteus syrnii.
Foram obtidas 20 sequências do gene cyt b, sendo oito delas novos depósitos nos bancos de
dados genéticos. Não foram encontradas diferenças significativas ou correlação entre a
prevalência da infeção com as idades das aves, período do ano (chuva ou seca) e fatores
metereológicos (temperatura e precipitação). O presente estudo fornece ainda a caracterização
morfológica, morfométrica e molecular de H. syrnii em corujas, e demonstra que as
sequências encontradas desse parasito se agrupam em dois clados independentes bem
suportados, com uma considerável variação intraespecífica e com pequenas diferenças
morfológicas e morfométricas dentro da população estudada, sugerindo a existência de
potenciais espécies crípticas. A análise histopatológica de corujas que vieram a óbito no
CETAS revelou que os pulmões e o músculo esquelético são locais de estágio exoeritrocítico
de H. syrnii. Os algoritmos de delimitação computacional de espécies, ferramenta recente
utilizada para a ordem Haemosporida, indicaram haver uma diversidade críptica das espécies
dessa ordem ocorrendo nas aves de rapina, e que apesar da necessidade de mais estudos com
essas novas ferramentas, já demonstram que se deve ter uma preocupação no manejo e
reintrodução das aves infectadas. Estudos relacionados ao parasitismo de aves de rapina por
hemosporídeos são imprescindíveis para o desenvolvimento de estratégias de conservação
aviária, principalmente sabendo-se que grande parte das aves recebidas nos CETAS são
reintroduzidas na natureza. Uma abordagem integrativa, com diferentes metodologias, pode
auxiliar na identificação das espécies de hemosporídeos, na compreensão dos seus possíveis
efeitos deletérios nas aves de rapina e na tomada de decisão quanto ao manejo de aves cativas.