SYSTEMATICS AND HISTORICAL BIOGEOGRAPHY OF Phyllotis xanthopygus (RODENTIA: SIGMODONTINAE)

Abstract

Phyllotis xanthopygus is currently understood to be a widespread species, inhabiting regions of Peru, Bolivia, Chile and Argentina. This vast geographic distribution is complemented by an extensive altitudinal gradient, occupying areas at sea level up to 5570m in the central Andes cordillera. This extensive colonization area includes a broad array of environments, from lush bushland through to sparse rocky deserts. Traditionally six subspecies have been recognized in P. xanthopygus, described on the basis of morphological features, primarily differences in coat pigmentation. The northernmost distributed subspecies being P. x. posticalis, found at approximately 11 to 16º S. Further south and concentrated in the Bolivian highlands are P. x. chilensis and P. x. rupestris, for which an extensive contact zone has been reported in the Arequipa, Moquegua and Tacna areas of Peru. Relative to these subspecies, P. x. vaccarum and P. x. ricardulus are recognized further south, the latter endemic to the north-west of Argentina. Occupying the southernmost distribution, the nominotypical subspecies, P. x. xanthopygus inhabits regions at approximately 38 to 50º S. Once recognized as a subspecies of P. xanthopygus, it was thought that divergence of P. limatus, occurred during the last glaciation, as ascertained by paleoburrow analysis and phylogenetic relationship studies. Presently considered a different species, P. bonariensis has been differentiated from P. xanthopygus based on subtle morphological characters and geographical isolation to the Sierra de la Ventana, Buenos Aires, although further research was suggested. Currently, it is understood that P. limatus and P. bonariensis are included in a complex with P. xanthopygus, forming a paraphyletic group, although specific taxonomical relationships are not clear. Considering the climactic events and the limited prevalence of widespread direct (fossil) evidence in Patagonia, paleodistribution reconstruction of the xanthopygus complex was needed, including spatial geographical aspects. To attempt to solve these taxonomical and population issues, this study evaluated current phylogenetic relationships within the xanthopygus complex and tested the validity of the current taxonomical arrangement, placing emphasis on the species P. bonariensis and P. limatus. In order to unveil the biogeographic history of this taxa, ancestral distribution areas were reconstructed. Species limits were estimated through use of a lineal and a geometric morphometric approach, to test congruency based on molecular results with morphological data across the entire distribution range of the xanthopygus complex, including P. limatus and P. bonariensis. In order to ascertain potential refugia during glacial periods and recolonization routes since the Last Glacial Maximum, niche modelling was conducted. Using a genomic approach, the population structure of individuals from the xanthopygus complex in southern Patagonia was discovered, including P. x. vaccarum, P. x. xanthopygus and P. bonariensis. Phylogenetic results showed the southern clade to be composed of two distinct groups; P. x. xanthopygus forming the first group, and P. bonariensis, alongside the furthest eastern distribution of P. vaccarum forming the second. Similarly, two distinctive groups were included in the northern clade. The northern clade contained the group formed by P. limatus and the northern distribution of P. x. posticalis. A divergence was observed in the second northern clade group, consisting of the samples P. x. posticalis, P. x. chilensis, P. x. rupestris and the northern distribution range of P. x. vaccarum. Furthermore, the ancestral region of the xanthopygus complex was determined to be located in the Puna Region, at an estimated crown age of 1.925 million years ago. Morphologically, the species forming the xanthopygus complex presented sexual dimorphism, but no differentiation was noted between taxonomical groups (subspecies and species). However according to phylogenetic groups, samples of both sexes were found to be clustered primarily on the Principal Component 2 and Canonical Vector 1 axis. The phylogeographic analysis revealed two geographically differentiated clusters; north (purple and blue) and south (orange). Subsequently, the northern cluster was divided into two groups, differentiated by altitude; high (purple) and low (blue). Plio-pleistocene refugia were located in similar areas for each lineage, occupying the Patagonian distribution of P. xanthopygus. This study resolved some previous taxonomic issues surrounding the species complex, suggesting the inclusion of P. limatus as a subspecies of P. xanthopygus and situated in the northern clade. Grouped within the southern clade, P. bonariensis can also be considered a subspecies of P. xanthopygus. Therefore, this study calls for the number of subspecies within P. xanthopygus to be reduced to three, accurately reflecting the phylogenetic clades. The basal clade identified by genetic analysis were also demonstrated in skull size variation, where smaller skull size was observed in samples occupying the relatively higher area in Puna. Lastly, the impact of the glacial cycles extends to the genesis of two barriers; a geographical barrier formed by the relatively rock-free environment surrounding the Río Negro, a habitat less associated with P. xanthopygus distribution and a physiological barrier, characterized by altitude. Population genetics shows a complex population dynamic and shared refugia during glacial periods.

Phyllotis xanthopygus es una especie ampliamente distribuida que habita en regiones de Perú, Bolivia, Chile y Argentina. Esta vasta distribución geográfica se complementa con un extenso gradiente altitudinal, que ocupa áreas desde el nivel del mar hasta los 5570m en la porción central de la Cordillera de los Andes. Esta extensa área incluye una amplia gama de ambientes, desde exuberantes matorrales hasta escasos desiertos rocosos. Tradicionalmente, se han reconocido seis subespecies en P. xanthopygus, descritas sobre la base de características morfológicas, principalmente diferencias en la pigmentación del pelaje. La subespecie distribuida más al norte es P. x. posticalis, que se encuentra aproximadamente desde los 11 hasta los 16º S. Más al sur y habitando las tierras altas de Bolivia se reconoce a P. x. chilensis y P. x. rupestris, para lo cual se ha reportado una extensa zona de contacto en las áreas de Arequipa, Moquegua y Tacna en Perú. Más al sur se reconoce a P. x. vaccarum y P. x. ricardulus , esta última endémica al noroeste de Argentina. Ocupando la distribución más austral, la subespecie nominotípica, P. x. xanthopygus habita en regiones desde aproximadamente los 38 hasta los 50º S. Adicionalmente, se considera que P. limatus y P. bonariensis están incluidas dentro de P. xanthopygus constituyendo un "complejo de especies" junto con, formando un grupo polifilético, aunque las relaciones taxonómicas específicas no están aún claras. Phyllotis limatus, una vez reconocida como subespecie de P. xanthopygus, actualmente se considera una especie diferente y cuya divergencia data durante el Ultimo Máximo Glacial determinado mediante análisis de paleo-madrigueras y estudios de relación filogenética. Igualmente, P. bonariensis, se ha diferenciado de P. xanthopygus en base a caracteres morfológicos sutiles y aislamiento geográfico en la Sierra de la Ventana, Buenos Aires, aunque se sugirió investigación adicional. Teniendo en cuenta los eventos climáticos y la limitada de evidencia fósil en la Patagonia, se requiere la reconstrucción de la paleodistribución del complejo xanthopygus. Para resolver estos problemas taxonómicos y poblacionales, este estudio evaluó las relaciones filogenéticas dentro del complejo xanthopygus para validar la taxonomía actual, incluyendo P. bonariensis y P. limatus mediante un enfoque filogenético. Además, se develó la historia biogeográfica de estos taxa mediante la reconstrucción de áreas de distribución ancestral; igualmente se estimaron los límites de especies usando un enfoque morfométrico lineal y geométrico para poner a prueba la congruencia con los datos moleculares, incluidos P. limatus y P. bonariensis. Finalmente,se evaluó la estructura poblacional de Phyllotis en la Patagonia del complejo xanthopygus, incluyendo P. x. vaccarum, P. x. xanthopygus y P. bonariensis, utilizando un enfoque genómico. Con estos resultados poblacionales se develaron posibles refugios durante los períodos glaciales y rutas de recolonización desde el Último Máximo Glacial a través de modelamiento de nicho. En cuanto a los resultados filogenéticos, dos grupos distintos componen el clado sur, P. x. xanthopygus forma el primer grupo, mientras que P. bonariensis y la distribución oriental más alejada de P. vaccarum el segundo. Del mismo modo, dos grupos distintivos se incluyeron en el clado norte, el primero formado por P. limatus y la distribución norte de P. x. posticalis. Se observó una divergencia en el segundo grupo del clado norte, que consiste en las muestras de P. x. posticalis, P. x. chilensis, P. x. rupestris y el rango de distribución norte de P. x. vaccarum. Asimismo, la región ancestral del complejo xanthopygus fue ubicada en la Región de la Puna hace aproximadamente 1.925 millones de años atrás. Morfológicamente, las especies que forman el complejo xanthopygus presentaron dimorfismo sexual, pero no se observó diferenciación entre los grupos taxonómicos (subespecies y especies). Sin embargo, se encontró que las muestras de ambos sexos estaban agrupadas basadas en los grupos filogenéticos principalmente en el eje del Componente Principal 2 y el Vector Canónico 1. El análisis filogeográfico reveló dos grupos geográficamente diferenciados; norte (morado y azul) y sur (naranja). Posteriormente, el grupo norte se dividió en dos grupos, diferenciados por altitud; alto (púrpura) y bajo (azul). También, refugios del Plio-Pleistoceno fueron ubicados en zonas similares para cada linaje en la Patagonia de la distribución actual de P. xanthopygus. Este estudio resolvió algunos de problemas taxonómicos que rodean al complejo de especies, correcta representación de la taxonomía del grupo considera que P. limatus es una subespecie de P. xanthopygus situada en el clado norte. Agrupado dentro del clado sur, P. bonariensis también puede considerarse una subespecie de P. xanthopygus e invita a el numero de subespecies dentro de P. xanthopygus de seis a tres, con el fin que cada subespecie se vea reflejada en los clados filogenéticos encontrados en este estudio. El clado basal identificado por análisis genético también se demostraron en la variación del tamaño del cráneo, donde se observó un menor tamaño del cráneo en muestras que ocupaban zonas de alta montaña en la Puna. Por último, el impacto de los ciclos glaciales habría generado dos barreras; una barrera geográfica formada por el ambiente relativamente libre de rocas que rodea el Río Negro, un hábitat poco asociado con la distribución de P. xanthopygus y una barrera fisiológica, caracterizada por la altitud. Una compleja dinámica poblacional y de refugios compartidos durante los períodos glaciales ha amplificado la conexión entre linajes patagónicos, incluyendo las poblaciones de P. bonariensis, ahora consideradas parte de P. xanthopygus que corroboran los hallazgos filogenéticos y morfológicos de este estudio