Electrophysiological brain dynamics of visuospatial planning

Abstract

Cognitive planning, which is the ability to develop a sequenced plan to achieve a goal, plays a crucial role in human goal-directed behavior (i.e. cognitive control). However, its neural correlates, particularly its electrophysiological dynamics, remain elusive at present. Behavioral paradigms of planning are a current challenge in cognitive neuroscience. In this doctoral thesis, electroencephalographic (EEG) activity was recorded while twenty-seven healthy adult subjects performed a novel behavioral paradigm designed for this doctoral thesis (based on Porteus Maze and Zoo Map Task), that evaluates planning function in an ecological manner. The behavioral paradigm that we constructed was composed of a planning task and a control task. The planning task consisted of solving 36 mazes/trials which represented a zoo map. Each trial had four different periods: i) a planning period, where subjects were asked to plan a path to visit locations of four animals following a set of rules. After this, there was ii) a maintenance period. During this period, subjects had to store the planned path in their working memory. Then, during iii) the execution period, subjects drew the previous planned path. Finally, there was iv) a response period, where subjects reported the sequence of animals visited according to their planned path. The control task had the same structure, but the cognitive planning component was removed by modifying the task goal. The behavioral results showed that the planning task was more complex and cognitively demanding than the control condition suggesting that our experimental paradigm was optimal to evaluate the planning function. Interestingly, we found differences between easy and difficult trials at the behavioral level but no differences at the electrophysiological level. This contributed to the idea that the planning task assesses more intrinsic aspects of planning reflected in theta (4-8 Hz) oscillation changes than other general cognitive demands typically present in cognitive control tasks. EEG activity was analyzed at the time-frequency domain, by assesses induced oscillatory activity. Specifically, we hypothesized that cognitive planning will induce theta activity specifically in midfrontal electrode sites. Thus, our results showed, in agreement with our hypothesis, a progressive and sustained increase in theta band overtime during the planning period. Source analysis indicated that the origin of this induced theta activity was from specific regions within the prefrontal cortex. Specifically, in bilateral sources such as the frontopolar cortex, the anterior cingulate cortex, and the mid-Cingulate cortex. Furthermore, we found discernable associations between theta activity from regions within the prefrontal cortex and behavioral performance. These results suggest that theta activity from the left frontopolar cortex is associated with the efficiency and accuracy of elaborating and executing plans. Whereas theta activity from the right mid-Cingulate cortex and the left anterior cingulate cortex were related to mental elaboration of a plan. Finally, widespread theta phase connectivity increases between Fz and long-distant electrode sites were found during the planning condition. Hence, for the first time we characterized both spatial and temporal frontal-midline theta (FMθ) dynamics of cognitive planning as a marker of cognitive control, which may be coordinating information, such as visuospatial analysis and motor control preparation, through prefrontal cortex and disparate brain regions via theta phase connectivity during planning performance. The specific association between the left frontopolar cortex theta activity and planning performance may reflect the participation in elaborating a successfully self-generated plan. Furthermore, the associations between theta activity from the right mid-Cingulate cortex and the left anterior cingulate cortex with slower reaction times during the planning period may reflect attentional control engagement and conflict monitoring implementation.

La planificación cognitiva, definida como la habilidad de desarrollar un plan secuenciado de pasos conductuales para alcanzar una meta, juega un rol crucial en la conducta dirigida a meta en humanos, por ejemplo, en el control cognitivo. Sin embargo, sus correlatos neurales, en particular sus dinámicas electrofisiológicas, permanecen desconocidas hasta la fecha. El diseño de paradigmas conductuales que evalúan esta función cognitiva continúa siendo un desafío para la neurociencia cognitiva. En esta tesis doctoral, la actividad electroencefalográfica (EEG) fue registrada mientras veintisiete sujetos adultos sanos rindieron un nuevo paradigma conductual diseñado para esta investigación (basado en el laberinto de Porteus y el Zoo Map Task, los cuales son pruebas tradicionales usadas en neuropsicología clínica), cuyo propósito buscó evaluar la función cognitiva de planificación de una forma ecológica. El paradigma conductual que diseñamos estuvo conformado por una tarea de planificación y una tarea control. A) La tarea de planificación tenía por objetivo resolver 36 ensayos/laberintos. Cada ensayo consistió en la presentación de un estímulo donde se representaba el mapa de un zoológico. Cada uno de los ensayos tenían cuatro periodos diferentes: i) un periodo de planificación, donde a los sujetos se les instruyó planificar una ruta que les permitiese visitar cuatro ubicaciones de animales al interior del mapa siguiendo un conjunto de reglas. Después de esto, le sucedió ii) el periodo de mantenimiento. Durante este periodo, los sujetos debían almacenar en su memoria de trabajo la ruta previamente planeada en el periodo anterior. Luego, durante iii) el periodo de ejecución, los sujetos dibujaron la ruta planificada sobre el mapa. Finalmente, hubo un iv) periodo de respuesta, donde los sujetos reportaron el orden de la secuencia de animales visitados de acuerdo con su plan ejecutado. B) La tarea control tuvo la misma estructura, pero el componente cognitivo de planificación fue removido al manipular el objetivo de la tarea. Los resultados conductuales mostraron que la tarea de planificación fue más compleja y cognitivamente demandante que la condición control, sugiriendo que nuestro paradigma conductual fue óptimo para evaluar la función de planificación. Además, encontramos diferencias significativas cuando los resultados de los ensayos pertenecientes a la condición de planificación fueron separados y comparados entre ensayos difíciles versus ensayos fáciles a nivel conductual, pero no a nivel electrofisiológico. Esto contribuyó a la idea de que la tarea de planificación mide aspectos cognitivos más intrínsecos de planificación, reflejados en cambios de la oscilación theta (4-8 Hz), en lugar de demanda cognitiva en general, o esfuerzo cognitivo, típicamente presente en tareas de control cognitivo. La actividad de EEG fue analizada en el dominio tiempo-frecuencia mediante la actividad oscilatoria inducida. Hipotetizamos que la planificación cognitiva induce actividad theta específicamente en sitios de electrodos de la línea media frontal. Por lo tanto, nuestros resultados mostraron, de acuerdo con nuestra hipótesis, un incremento progresivo y sostenido de la banda theta en el tiempo durante el periodo de planificación. Análisis de fuentes indicaron que el origen de esta actividad theta inducida provenía de regiones de la corteza prefrontal. Específicamente, desde fuentes bilaterales tales como la corteza frontopolar, la corteza cingulada anterior, y la corteza cingulada media. Adicionalmente, encontramos asociaciones diferenciables entre la actividad theta de regiones de la corteza prefrontal y el rendimiento conductual. Estos resultados sugieren que la actividad theta de la corteza frontopolar izquierda está asociada con la eficiencia y la precisión de la elaboración y ejecución de planes. Mientras que la actividad theta de la corteza cingulada media derecha y la corteza cingulada anterior izquierda estuvo asociada a la elaboración mental de un plan. Finalmente, encontramos un aumento significativo extendido de la conectividad en fase theta entre el electrodo Fz y sitios distantes de electrodos durante la condición de planificación. Por lo tanto, caracterizamos por primera vez, tanto espacial y temporalmente, las dinámicas de la actividad theta de línea media frontal (FMθ) asociadas a planificación cognitiva como un marcador de control cognitivo el cual podría estar coordinando información, tal como análisis visoespacial y preparación de control motor, a través de la corteza prefrontal y diferentes regiones cerebrales por medio de conectividad en fase theta durante el rendimiento conductual en planificación. La relación específica entre la actividad theta de la corteza frontopolar izquierda y el rendimiento en planificación podría reflejar la participación de esta área en la correcta elaboración de un plan. Además, las asociaciones entre la actividad theta desde la corteza cingulada media derecha y la corteza cingulada anterior izquierda con tiempos de reacción más lentos durante el periodo de planificación podría reflejar el enganche de control atencional y la implementación de monitoreo de conflicto respectivamente.