Brucella genetic variability in wildlife marine mammals populations relates to host preference and ocean distribution

Abstract

Intracellular bacterial pathogens probably arose when their ancestor adapted from a free-living environment to an intracellular one, leading to clonal bacteria with smaller genomes and less sources of genetic plasticity. Still, this plasticity is needed to respond to the challenges posed by the host. Members of the Brucella genus are facultative-extracellularintracellularbacteriaresponsibleforcausing brucellosis in a variety of mammals. The various species keep different host preferences, virulence, and zoonotic potential despite having 97–99% similarity at genome level. Here, we describe elements of genetic variation in Brucella ceti isolated from wildlife dolphins inhabiting the Pacific Ocean and the Mediterranean Sea. Comparison with isolates obtained from marine mammals from the Atlantic Ocean and the broader Brucella genus showed distinctive traits according to oceanic distribution and preferred host. Marine mammal isolates display genetic variability, represented by an important number of IS711 elements as well as specific IS711 and SNPs genomic distribution clustering patterns. Extensive pseudogenization was found among isolates from marine mammals as compared with terrestrial ones, causing degradation in pathways related to energy, transport of metabolites, and regulation/transcription. Brucella ceti isolates infecting particularly dolphin hosts, showed further degradation of metabolite transport pathways as well as pathways related to cell wall/membrane/envelope biogenesis and motility. Thus, gene loss through pseudogenization is a source of genetic variation in Brucella, which in turn, relates to adaptation to different hosts. This is relevant to understand the natural history of bacterial diseases, their zoonotic potential, and the impact of human interventions such as domestication.

Los patógenos bacterianos intracelulares probablemente surgieron cuando su antepasado se adaptó de un entorno de vida libre a uno intracelular, lo que dio lugar a bacterias clonales con genomas más pequeños y menos fuentes de plasticidad genética. Aún así, esta plasticidad es necesaria para responder a los desafíos que plantea el huésped. Los miembros del género Brucella son bacterias facultativas-extracelulares-intracelulares responsables de causar brucelosis en una variedad de mamíferos. Las diversas especies mantienen diferentes preferencias en cuanto a huéspedes, virulencia y potencial zoonótico a pesar de que tienen una similitud del 97 al 99% a nivel del genoma. Aquí describimos elementos de la variación genética en Brucella ceti aislados de los delfines salvajes que habitan en el Océano Pacífico y el Mar Mediterráneo. La comparación con los aislamientos obtenidos de mamíferos marinos del Océano Atlántico y del género Brucella, más amplio, mostró rasgos distintivos según la distribución oceánica y el huésped preferido. Los aislados de mamíferos marinos muestran una variabilidad genética, representada por un número importante de elementos IS711, así como por patrones de agrupación de la distribución genómica específicos de IS711 y SNPs. Se encontró una amplia pseudogenización entre los aislados de mamíferos marinos en comparación con los terrestres, lo que causó una degradación en las vías relacionadas con la energía, el transporte de metabolitos y la regulación/transcripción. Los aislamientos de Brucella ceti que infectan particularmente a los delfines huéspedes, mostraron una mayor degradación de las vías de transporte de metabolitos así como de las vías relacionadas con la biogénesis y la motilidad de la pared celular/membrana/superficie. Así pues, la pérdida de genes por pseudogenización es una fuente de variación genética en Brucella, que a su vez, se relaciona con la adaptación a diferentes huéspedes. Esto es pertinente para comprender la historia natural de las enfermedades bacterianas, su potencial zoonótico y el impacto de las intervenciones humanas, como la domesticación.