Cayaoa bruneti tonni (Aves, anseriformes) de la Formación Gaiman (Mioceno temprano, Chubut, Argentina): paleoautoecología y relaciones filogenéticas

Abstract

Anseriformes es un clado de Aves que pertenece a Galloanserae, la radiación más basal de Neornithes y agrupa a patos, cisnes, gansos (familia Anatidae), al ganso urraca de Australia (Anseranatidae) y a los chajáes de América del Sur (Anhimidae). El registro fósil de Anseriformes comienza en el Cretácico Tardío con Vegavis iaai de Antártida. Los Anatidae están mayormente asociados a cuerpos de agua, sin embargo, dentro de esta familia existen géneros con distintos hábitos, desde los más terrestres (Anser, Branta) hasta los más buceadores (Oxyura, Mergus, Somateria, Biziura).Asimismo, existen varias especies de Anatidae que han perdido la capacidad de vuelo a lo largo de su evolución, como Anas aucklandica y A. nesiotis de Oceanía y Tachyeres brachypterus, T. leucocephalus y T. pteneres del Sur de América del Sur. Cayaoa bruneti, descripto por Eduardo P. Tonni en 1979 y proveniente del Mioceno temprano de Formación Gaiman (Chubut, Argentina), es interpretado como uno de los ejemplos más antiguos de buceo y el ejemplo más antiguo de pérdida de vuelo entre los Anseriformes.En la presente Tesis Doctoral se redescribieron los restos asignados a la especie Cayaoa bruneti, así como otros restos de aves provenientes de la Formación Gaiman.Se analizó de manera cuantitativa y comparativa la compactación de los fémures asignados a la especie. Se analizó críticamente la asignación de los restos a la especie, de manera cualitativa y cuantitativa. Se realizó una filogenia de Anatidae, incluyendo a Cayaoa bruneti, mediante la metodología de parsimonia y utilizando caracteres definidos por otros autores, así como caracteres redefinidos o definidos en la presente tesis. Se realizó el cálculo de la masa corporal de Cayaoa bruneti a través de la circunferencia del fémur y se trazó la evolución de la masa corporal dentro de Anatidae.Se calculó la envergadura de la especie en base a una comparación con datos publicados de especies actuales. La masa corporal y la envergadura fueron utilizadas para calcular la carga alar, medida que establece un límite empírico entre especies voladoras y no voladoras. Se analizó cualitativamente la morfología funcional de los elementos óseos asignados a Cayaoa bruneti, haciendo uso de análogos biológicos y mecánicos. Se analizó biomecánicamente la capacidad propulsora del tarsometatarso de manera comparativa mediante la modificación de un índice que estima la capacidad cavadora en mamíferos. Mediante morfometría tradicional se analizaron las proporciones del miembro posterior de Cayaoa bruneti y otros Anseriformes, se plotearon en un morfoespacio y se analizó la distribución de las especies en dicho morfoespacio según el hábito y las relaciones filogenéticas. Mediante morfometría geométrica se analizaron el húmero, el fémur y el tarsometatarso de Cayaoa bruneti y otros Anatidae, considerando cuánto de su distribución en un morfoespacio es explicable según su hábito locomotor. Además, se analizó si el comportamiento de las dos epífisis corresponde al de módulos independientes y se trazó la evolución de su forma. Finalmente se analizó la tafonomía de los restos asociados a Cayaoa bruneti, se analizó la meteorización de los restos, la selección según el ambiente, la presencia de marcas de depredación y otras marcas.La asignación de materiales fósiles realizada previamente por otros autores a Cayaoa bruneti fue ratificada en los análisis realizados en la presente Tesis. La variación de tamaño del tarsometatarso se encuentra dentro de la variación observada en el mismo elemento de otros Anatidae y las diferencias entre epífisis contiguas del miembro posterior también está dentro de los márgenes esperados. Las diferencias entre los distintos elementos del miembro anterior, así como entre el miembro anterior y el miembro posterior son mayores a las típicas de Anatidae, sin embargo, esto es coincidente con la hipótesis de ausencia de la capacidad de vuelo en la especie.Se observó que la compactación del fémur es mayor en Aves buceadoras y no voladoras que en aquellas que son buceadoras y voladoras, y a su vez en éstas la compactación es mayor que en las especies no buceadoras. En el caso de Cayaoa bruneti, la compactación del fémur es mucho mayor que en las demás especies de Anseriformes, y coincidente con la observada en pingüinos actuales, así como con la de las aves buceadoras extinguidas Hesperornis y Polarornis obtenidas de la literatura.El análisis filogenético utilizando todos los caracteres y sin considerar la información aportada por análisis moleculares, coloca a Cayaoa bruneti como parte de una única radiación de patos buceadores ubicada dentro del clado TadorninaeAnatinae.Realizando particiones de la matriz según los distintos elementos óseos, se observa que este resultado refleja principalmente el comportamiento de los caracteres del húmero y del fémur, mientras que los caracteres craneanos generan agrupaciones más cercanas a las observadas en caracteres moleculares. Si se utiliza la información de datos moleculares para estructurar las relaciones filogenéticas de los grupos mayores, Cayaoa bruneti surge como una rama basal dentro de los Oxyurinae buceadores, subfamilia que aparece en una posición basal dentro de la topología de los Anatidae.La masa corporal de Cayaoa bruneti fue calculada en 3,8 kilogramos, similar a la de Tachyeres pteneres y T. leucocephalus, mayor a la de Somateria mollisima y Biziura lobata, los patos buceadores de mayor tamaño. En la evolución de la masa corporal dentro de Anatidae registra un aumento en la evolución de Cayaoa, de Coscoroba, Cygnus y de Tachyeres, dentro de una tendencia general a la disminución general en el clado, acentuándose en Tadorninae-Anatinae y por otro lado en Nomonyx y Oxyura dentro de Oxyurinae. La carga alar de Cayaoa bruneti fue de 9,73 gramos sobre centímetro cuadrado, es decir ampliamente superior a 2,5 gramos sobre centímetro cuadrado, el límite superior de carga alar en las especies voladoras, por lo que según este parámetro sería una especie no voladora.La forma de los elementos óseos del miembro posterior en Cayaoa bruneti coincide claramente con la de las especies buceadoras, inclusive por fuera del clado Anatidae. El fémur está curvado y con la diáfisis ligeramente elíptica con su eje mayor, el tibiotarso tiene la cresta cnemial extendida y el tarsometatarso está rotado. Los elementos del miembro anterior son cortos y robustos, coincidente con la forma esperada en especies con pérdida de vuelo. La reducción del tamaño alar en Anatidae buceadores habría evolucionado en paralelo en las distintas subfamilias debido a exigencias del medio acuático (reducción de la flotabilidad y el arrastre) y la alta velocidad de vuelo en patos buceadores sería consecuencia lateral de esto, así como los casos de pérdida de vuelo, como Cayaoa bruneti.Según las proporciones de los tres elementos del miembro posterior, los Anseriformes más basales ocupan un lugar donde relativamente predomina el tarsometatarso respecto a lo que sucede en los demás Anseriformes. Los buceadores ocupan el lugar opuesto del morfoespacio, los voladores ocupan un lugar donde predomina relativamente el fémur mientras que los no voladores ocupan la región donde predomina el tibiotarso. En este último caso se observa una convergencia entre buceadores voladores y no voladores de las subfamilias Oxyurinae y Merginae. En el caso de la morfometría geométrica, en el fémur y el tarsometatarso la distribución de las especies en el morfoespacio refleja principalmente su hábito locomotor, quedando discriminados los buceadores de los caminadores y los chapoteadores. El húmero refleja principalmente las relaciones filogenéticas. Las epífisis proximal y distal tanto del húmero como del tarsometatarso se comportan como módulos diferenciados.Los distintos restos asignables a Cayaoa bruneti comparten trayectorias tafonómicas similares. Luego de la muerte muchos restos pueden haber sido sometidos al carroñeo, tanto de aves como de mamíferos. El ascenso del nivel eustático seleccionó los restos por su resistencia y en algunos casos, los fracturó o erosionó. Durante su petrificación en muchos casos se produjo el depósito de manganeso en forma de nódulos. Al quedar expuestos nuevamente al aire fueron el sustrato de líquenes.La ejecución de esta tesis implica la utilización de herramientas de la paleontología, la cladística y la ecomorfología para descifrar las relaciones filogenéticas y el modo de vida de Cayaoa buneti, una enigmática especie que podría ser el ejemplo más antiguo de hábito buceador y pérdida de vuelo en Anatidae.

Anseriformes is a clade of Aves belonging to Galloanserae, the basalmost radiation of Neornithes, and that nests ducks, swans and geese (Anatidae), the Australian Magpie Goose (Anseranatidae) and the screamers from South America (Anhimidae). The fossil record of Anseriformes starts in the Late Cretaceous with Vegavis iaai from Antarctica. The Anatidae are mostly related to body waterbodies, nevertheless within the family there are genera with different habits, form the most land dwellers (Anser, Branta) to the divers (Oxyura, Mergus, Somateria, Biziura). Likewise, there are many species of Anatidae wich has lost the ability of flight through their evolution, like Anas nesiotis and A. aucklandica from Oceania and Tachyeres brachypterus, T. leucocephalus and T. pteneres from South America. Cayaoa bruneti, presented by Eduardo P. Tonni in 1979 and coming from the early Miocene of Gaiman Formation (Chubut, Argentina) is interpreted as one of the earliest examples of diving behavior and the earliest example of flight loss within Anseriformes. In the present Doctoral Thesis, the material assigned to Cayaoa bruneti were redescripted and other avian remains from Gaiman Formation were descripted by the first time. The compactness of the femora was analyzed quantitatively and compared. The previous assignation of material to the species was critically analyzed in a quantitative and qualitative way. There were made a phylogeny of the Anatidae with Cayaoa bruneti by the methodology of parsimony and by using characters previously defined by other authors, redefined in the present thesis as well as new characters. A body mass calculation of Cayaoa bruneti was made by using the femoral mid shaft contour and the evolution of body mass through Anatidae was traced. The wingspan of the species was calculated by using published values of extant species. The wing loading, a value that establishes an empirical boundary between flighted and flightless species, was calculated with the body mass and the wingspan. The functional morphology of the elements associated to Cayaoa bruneti was analyzed by means of biological and mechanical analogues. The propelling capability of Cayaoa bruneti was analyzed in a comparative way by using a modified version of an index that estimates the fossoriality in mammals. The proportions of the hindlimb of Cayaoa bruneti and other Anseriformes were analyzed with linear morphometrics, the distribution of those species in a morphospace was evaluated comparing with their locomotory habit and their phylogenetic affinities. The humerus, femur and tarsometatarsus of Cayaoa bruneti and other Anatidae was analyzed with geometric morphometrics, considering if the distribution of their shapes in a morphospace may be explainable by their locomotor habit. Also, the evolution of their shapes was traced, and the hypothesis that both epiphysis of the long bones behaved like different modules was evaluated. Finaly it was analyzed the taphonomy of the material assigned to Cayaoa bruneti: the meteorization of the material, the sorting, and the presence of predation and other marks. The assignation of fossil material to Cayaoa bruneti made by previous authors was ratified in the present thesis. The size variation of the tarsometatarsus can be found within the observed size variation of Anatidae, and the differences between contiguous epiphyses are also within the expected margins. The differences between the elements of the fore and hindlimbs are bigger than in other Anatidae, nevertheless this is explainable with the hypothesis of the flight loss in the species. The observed compactness in the femur of diving and flightless Aves is bigger than in diving and flighted birds, which is in turn bigger than in non diving birds. In Cayaoa bruneti the compactness is far bigger than in other Anseriformes, and agrees with that of extant penguins, as also agrees with the compactness of Hesperornis and Polarornis present in the literature. The phylogenetic analysis using all the characters and without considering the information contributed by previous analyses using molecular characters puts Cayaoa bruneti as part of a single radiation of diving ducks within Tadorninae-Anatinae. Analyzing the different bones as different partitions, it can be seen that the result in the analysis with all characters is due mostly to the influence of the humerus and femur, while the skull characters make groupings closer to those seen in molecular characters. If the molecular characters are used as a backbone for the topology in the phylogenetic analysis with all the characters, Cayaoa bruneti arises as a basal branch within the diving Oxyurinae, which in turn is a basal branch within Anatidae. The body mass of Cayaoa bruneti was calculated as 3,8 Kg, like that of Tachyeres leucocephalus and T. pteneres, bigger than Somateria mollisima and Biziura lobata, the larger diving ducks. The evolution of body mass within Anatidae records an increment in the evolution of Cayaoa, Coscoroba, Cygnus, and Tachyeres within a general tendency to the reduction within the clade, accentuated in Tadorninae-Anatinae and on the other hand in Nomonyx and Oxyura within Oxyurinae. The wing loading was of 9,73 g/cm2 , so far bigger to 2,5 g/cm2 , the empirical upper limit to the flight capability, so Cayaoa was a flightless species. The shape of the elements of the hindlimb of Cayaoa bruneti clearly agrees with that of diving species, even outside Anatidae. The femur is curved and with a lightly elliptical transversal shape of the shaft, the tibiotarsus has an extended crista cnemialis cranialis and the tarsometatarsus is rotated through its shaft. The bones of the forelimb are short and stout, which is expected given the flight lost in the species. The reduction of the wing size in diving Anatidae evolved in a convergent way due to the exigencies of the aquatic environment (reduction of the drag and buoyancy), and the fast flight speed in diving ducks could be a lateral consequence of this, just like the flight loss in Cayaoa and other Anatidae. Given the proportions of the three main elements of the hindlimb, the basalmost Anseriformes occupy a part of the morphospace where the tarsometatarsus predominates compared with other Anseriformes. Divers are in the opposite position of the morphospace, within them the flightless species occupy a place where predomitates the tibiotarsus and the flighted species species occupy a place where predominates the femur. In this last case there is a convergence within the flightless species within Merginae and Oxyurinae and on the other hand there is a convergence within the flighted species within Merginae and Oxyurinae. In the case of the geometric morphometrics analysis in the femur and tarsometatarsus, the distribution of the species in the morphospace reflects mainly their locomotory behavior, segregating the divers from the walkers and the dabblers. The shape of the humerus reflects mainly the phylogenetic affinities. The proximal and distal epiphyses in the humerus and tarsometatarsus behave as different modules. All the different materials assigned to Cayaoa bruneti share similar taphonomic trajectories. After the death the specimens could have been subjected to predation from mammals and birds. The increment of the eustatic level sorted the materials for their resistance and in some cases fractured and eroded them. During its petrification in many cases there was a manganese depositation in the form of nodules. Being exposed to the aerial condition, it was the substrate for lichens. The execution of this thesis implies the using of tools from paleontology, cladistics and functional morphology to decipher the phylogenetic affinities and the way of life of Cayaoa bruneti, an enigmatic species that could be the earliest example of diving behavior and flight loss in Anatidae.