Examining geographic mosaics of interactions in an orchid-pollinator-fungi system of the tropical andes

Abstract

The interactions between organisms are crucial for their survival and reproduction and have shaped life on earth. This proposition is developed in the Geographic Mosaic of Coevolution Theory proposed by John Thompson in 2005. In general terms, Thompson suggests that interactions lead to evolutionary processes through coevolution between interacting species. As in nature species are usually collections of populations distributed in different environments, then the interactions that occur in each population are subject to change because they are found in different environmental contexts in each locality, which can promote the adaptation of some species to others. Therefore, the key to understanding the dynamics of coevolutionary processes lies in spatial variability. The resulting process is a geographic mosaic of local adaptations of interspecific interactions, and because the mosaic is constantly changing as species co-evolve, populations diverge, and can sometimes undergo speciation. In terms of biotic interactions, Orchidaceae is a model family to approach questions of evolutionary ecology, considering its specialized and obligate mutualistic relationships with both its pollinators and mycorrhizal fungi. Considering the framework exposed by Thompson, the central question of this research is whether populations of the Dichaea andina orchid located in different regions of the Colombian Andes differ locally in their mutualistic partners (fungi and pollinators) and have formed geographic mosaics in their interactions. This document is divided into four chapters. The first chapter focused on the detailed description of the study species, the result of which was the proposal of a new species of orchid. The second chapter addressed questions about the natural history of the D. andina orchid. Here it was determined if there were variations among populations in terms of the phenology of the species, floral traits, mating system, and pollination. We found that, for all populations, the phenology followed a bimodal pattern with two flowering peaks per year in May and October. Dichaea andina is a completely allogamous and self-incompatible species, it produces floral fragrances mainly composed of 2-(4-Methoxyphenyl) ethanol and 2-Methoxyphenol, and was exclusively pollinated by Euglossa nigropilosa bee. That is, for the orchid-pollinator interaction we did not detect a geographic mosaic. The third chapter explored the orchid-fungi interaction and assessed differences in fungal partners among populations. We found that, in each population, the plants were related to a particular set of endophytic fungi, evidencing a geographic mosaic for this type of interaction. As a mycorrhizal fungus, D. andina was associated with a Ceratobasidium fungus, which was the only one to promote seed germination in in vitro experiments. Finally, the fourth chapter quantified the genetic differences between D. andina populations, using single nucleotide polymorphisms (SNPs) as genetic markers, and evaluated the overlap between genetic and geographic distances. We found that there was little genetic differentiation between orchid populations and that geography does not seem to be explaining the minimal genetic distances detected. Under this scenario, we propose that considerable gene flow has been maintained to prevent differentiation, probably explained by the great potential for long-distance dispersal of the tiny seeds.

Las interacciones entre los organismos son de suma importancia para su supervivencia y reproducción, y han moldeado la vida en la tierra. Este planteamiento es desarrollado en la Teoría del Mosaico Geográfico de la Coevolución propuesta por John Thompson en el año 2005. En términos generales, Thompson sugiere que las interacciones conllevan a procesos evolutivos a través de la coevolución entre las especies que interactúan. Como en la naturaleza las especies suelen ser colecciones de poblaciones distribuidas en diferentes entornos, entonces las interacciones que ocurren en cada población están sujetas al cambio porque se encuentran en diferentes contextos ambientales en cada localidad, lo que puede promover que unas especies se adapten a otras. Por lo tanto, la clave para entender la dinámica de los procesos coevolutivos radica en la variabilidad espacial. El proceso resultante es un mosaico geográfico de adaptaciones locales de interacciones interespecíficas, y como el mosaico cambia constantemente a medida que las especies coevolucionan, las poblaciones divergen, y en ocasiones pueden sufrir especiación. En términos de interacciones bióticas, Orchidaceae es una familia modelo para aproximarse a preguntas de ecología evolutiva, si se tiene en cuenta sus especializadas y obligadas relaciones mutualistas tanto con sus polinizadores como con sus hongos micorrízicos. Considerando el marco expuesto por Thompson, la pregunta central de esta investigación es si las poblaciones de la orquídea Dichaea andina ubicadas en diferentes regiones de los Andes colombianos, difieren localmente en sus socios mutualistas (hongos y polinizadores) y han formado mosaicos geográficos en sus interacciones. El presente documento está dividido en cuatro capítulos. El primer capítulo se centró en la descripción detallada de la especie de estudio, cuyo resultado fue la propuesta de una nueva especie de orquídea. El segundo capítulo abordó interrogantes sobre la historia natural de la orquídea D. andina. Aquí se determinó si existían variaciones entre las poblaciones en cuanto a la fenología de la especie, rasgos florales, sistema de entrecruzamiento y polinización. Encontramos que, para todas las poblaciones la fenología siguió un patrón bimodal con dos picos de floración al año en los meses de mayo y octubre. Dichaea andina es una especie completamente alógama y autoincompatible, produce fragancias florales principalmente compuestas por 2-(4-Metoxifenil) etanol y 2-Metoxifenol, y fue exclusivamente polinizada por la abeja Euglossa nigropilosa. Es decir, para la interacción orquídea-polinizador no detectamos un mosaico geográfico. El tercer capítulo exploró las interacciones entre las orquídeas y los hongos tanto micorrízicos como endófitos y evaluó las diferencias en los socios fúngicos entre las poblaciones. Encontramos que, en cada población las plantas se relacionaron con un conjunto particular de hongos endófitos, evidenciando un mosaico para este tipo de interacción. Como hongo micorrízico, D. andina se asoció co un hongo del género Ceratobasidium, el cual fue el único en promover germinación de semillas en experimentos in vitro. Finalmente, el cuarto capítulo cuantificó las diferencias genéticas entre las poblaciones de D. andina, utilizando polimorfismos de nucleótido simple (SNPs) como marcadores genéticos, y evaluó la superposición entre las distancias genéticas y geográficas para evaluar posibles patrones congruentes. Encontramos que hubo poca diferenciación genética entre las poblaciones de la orquídea y que la geografía no parece estar explicando las mínimas distancias genéticas detectadas. Bajo este escenario, proponemos que se ha mantenido un flujo de genes considerable para prevenir la diferenciación, probablemente explicado por el gran potencial de dispersión a larga distancia de las diminutas semillas.