Visual adaptations of crepuscular bees and their interactions with flowers of a bat-pollinated tree species

Abstract

Ao amanhecer e anoitecer, quando os níveis de luz no ambiente são menores do que o dia, abelhas crepusculares saem dos seus ninhos em busca de flores. Essas abelhas exploram flores de antese noturna, como as polinizadas por morcegos, ou flores de antese diurna com o início da abertura floral durante o crepúsculo, como as flores polinizadas por abelhas. Alguns estudos sugerem que as abelhas crepusculares se beneficiam de coletar recurso nestas flores antes da chegada dos competidores, mas isso ainda não foi demonstrado quantitativamente. Ademais, pouco é conhecido sobre o papel das pistas florais, em especial das pistas visuais, na busca por flores por essas abelhas. Apesar disso, as abelhas crepusculares possuem várias adaptações no sistema visual como ocelos, olhos e facetas grandes, que aumentam a sensibilidade a luz permitindo, assim, navegar durante o crepúsculo. Nesse sentido, embora estas adaptações estejam relacionadas ao hábito crepuscular, ainda não está claro se elas também estão relacionadas ao tamanho corporal, como é descrito para abelhas diurnas. Por fim, ainda que tenha sido sugerido que abelhas crepusculares pudessem usar a fototaxia para navegação, até então não foi descrito o comportamento fototático destas abelhas. Assim, os trabalhos que compõem esta tese tiveram como objetivo (i) avaliar a eficiência de remoção de pólen das abelhas crepusculares e comparar com outros grupos de visitantes florais em flores quiropterófilas, além de (ii) descrever as pistas florais usadas pelas abelhas durante o forrageamento sob baixa luz. Para desenvolver ambos os objetivos escolhemos como modelo a espécie vegetal quiropterófila Pseudobombax longiflorum (Malvaceae). Também (iii) descrever e comparar a relação do tamanho corporal no diâmetro das estruturas que compõem o sistema visual das abelhas crepusculares e diurnas. Por fim, (iv) descrever a resposta fototática das abelhas crepusculares a diferentes comprimentos de onda e intensidade de luz. Durante o crepúsculo, as abelhas crepusculares exploram as flores quiropterófilas ricas em pólen sem a presença de competidores. Nessas visitas, elas coletam muito mais pólen por minuto do que os outros grupos de visitantes florais ao longo de toda a antese. Este resultado indica que é vantajoso para essas abelhas explorarem as flores durante os curtos períodos no crepúsculo. Para encontrar essas flores, as abelhas crepusculares usam os odores e cores florais como pistas. O uso de ambas as pistas florais pelas abelhas crepusculares pode facilitar a busca pelas flores, principalmente nos períodos em que a intensidade de luz no ambiente é extremamente baixa. Quanto ao sistema visual das abelhas, os resultados mostram que o diâmetro das estruturas visuais está relacionado ao padrão temporal e tamanho corporal. Assim, as abelhas com hábito crepuscular possuem um maior diâmetro de ocelos, olhos, facetas, e menor densidade de faceta por área de olho. Isso indica que o sistema visual desses insetos investe em sensibilidade à luz. O contrário foi observado nas abelhas com hábito diurno, o que sugere um maior investimento em acuidade visual. Em relação ao tamanho, embora os ocelos, olhos e facetas dorsal e ventral estejam correlacionados com o tamanho corporal das abelhas crepusculares, as espécies menores possuem facetas frontais tão grandes quanto às maiores. Uma explicação seria que, devido à importância da região frontal dos olhos durante o forrageamento, ao longo da história evolutiva das abelhas crepusculares, foram selecionados indivíduos pequenos, porém com grandes facetas frontais. Essa característica aumenta a sensibilidade à luz da região permitindo, assim, às abelhas pequenas voarem nos horários com baixa luminosidade. Por fim, diferente do que é descrito na literatura para abelhas diurnas, as abelhas crepusculares nem sempre são atraídas à luz. Quando a reposta fototática é desencadeada, ela é mais forte para estímulos que compreendem a região UV do espectro de luz do que azul e verde. Além disso, a intensidade luminosa não afeta o comportamento fototático, provavelmente porque os olhos das abelhas crepusculares possuem alta sensibilidade à luz.